A karintiai Griffenben született. Édesanyja szlovén származású parasztlány volt, aki a második világháború alatt ismerkedett meg egy Ausztriában állomásozó (nős) német katonával, akitől teherbe is esett. Még a gyerek megszületése előtt feleségül ment egy berlini villamosvezetőhöz, Adolf Bruno Handkéhoz, aki ekkortájt szintén Karintiában katonáskodott. Peter Handke csak az érettségi előtt szerzett tudomást születésének körülményeiről, biológiai apja kilétéről.
A család 1948-ig Berlin szovjet megszállási övezetében élt, majd visszatért a szlovén határ menti Griffenbe. Handke 1954-től egy tanzenbergi bentlakásos katolikus iskolában tanult, majd egy klagenfurti gimnáziumban érettségizett. 1961-től a Grazi Egyetemen jogot hallgatott. Ebben az időben csatlakozott a Grazer Gruppe (Grazi csoport) elnevezésű irodalmi körhöz, amelynek tagja volt többek között a ma már Nobel-díjas Elfriede Jelinek is. Tanulmányait 1965-ben félbehagyta, azóta csak az írásnak és az írásból él. Lakhelye többször is változott Németország, Ausztria és Franciaország között. 1990 óta a Párizs melletti Chaville-ben él. Második felesége Sophie Semin francia színésznő, lányuk, Léocadie 1992-ben született. Handkénak az első házasságából is van egy lánya, Amina.
Az irodalmi életbe 1966-ban a Közönséggyalázás című darabjával robbant be.